Rozbudowa sieci tramwajowej i zakupy nowych wagonów tramwajowych wymusiły rozbudowę zaplecza. Oddana do użytku w 1925r. zajezdnia Praga wystarczyła tylko na krótki czas, konieczna była budowa kolejnej zalezdni.
Nowa zajezdnia została zlokalizowana w południowo-zachodniej części miasta - na obrzeżach Ochoty, na posesji przy ul. Opaczewskiej 35 (prawie na wprost ul. Piotrkowskiej). Zajezdnia "Rakowiec" powstała w latach 1928-1930 według projektu Juliusza Dzierżanowskiego. Wzdłuż ul. Opaczewskiej doprowadzono do zajezdni linię tramwajową, biegnącą od ul. Grójeckiej. Budowa głównej hali zakończyła się 15 maja 1930r., a obiektów towarzyszšcych 8 listopada, obiekt oficjalnie oddano do użytku wcześniej - w dniu 21 czerwca 1930r.
W skład zajezdni weszła główna hala w konstrukcji żelbetowej, ulokowana ukośnie względem ul. Opaczewskiej, o długości 85 m i szerokości 56,5 m. Wewnątrz znalazły się dwa rzędy słupów, podtrzymujące strop umieszczony na wysokości 9,4 m. Od strony zachodniej do hali przylegały przybudówki, mieszczące warsztaty, garaże techniczne, łazienkę z umywalnią oraz mieszkania na piętrze, a od strony wschodniej budynek mieszczący zaplecze administracyjne. Na terenie zajezdni znalazły się też dodatkowe budynki m.in. dyżurka, oraz budynki kotłowni i przepompowni ścieków. W porównaniu do poprzednich zajezdni, "Rakowiec" był ubogi architektonicznie, elementy zdobnicze ograniczały się do schodkowego szczytu i cegły klinkierowej w narożach oraz w obramowaniach okien.
Hala zajezdni posiadała 15 torów, mieściła 118 wagonów. Zajezdnia została przygotowana do rozbudowy w przyszłości (docelowo hala zajezdni miała mieć długość 150 m). Przed 1935r. dobudowano (tylko w stanie surowym) fragment przedłużenia hali długości około 18 metrów, a na tyłach hali wybudowano tory odstawcze.
We wrześniu 1939r. zajezdnia znalazła się na pierwszej linii obrony Warszawy i doznała uszkodzeń. Zabudowania zajezdni zostały wysadzone w powietrze w 1944r. po upadku powstania warszawskiego - konstrukcja hali została poważnie uszkodzona a budynki pomocnicze zostały niemal całkowicie zniszczone. Mimo to zajezdnię zaczęto odbudowywać już w 1945r. Z uruchomionej zajezdni wyruszyły 15 września 1945r. pierwsze tramwaje w lewobrzeżnej części stolicy (linie 7 na Okęcie i 8 do pl. Starynkiewicza). Ostatecznie jednak 18 maja 1948r. zadecydowano, że zajezdnia nie będzie odbudowywana.
Mimo zakończenia pracy zajezdni, likwidacja pozostałości po niej trwała długo. W 1956r. delegaci załogi podjęli rezolucję domagającą się od władz miasta i MPK decyzji o zaprzestaniu rozbiórki zajezdni (nadal istniały wtedy kanały rewizyjne) i jej odbudowie (zamiast planowanej do budowy zajezdni na Targówku). Decyzja taka nie została jednak podjęta, pozostałości zajezdni zostały rozebrane w drugiej połowie lat 50-tych XX wieku.
Obecnie w miejscu zajezdni znajdują zabudowania osiedla Szosa Krakowska (na miejscu hali znajdują się obecnie budynki przy ul. Trzech Budrysów 24 i 29 oraz boisko Szkoły Podstawowej nr 175).